Gracias por visitar nature.com.Está utilizando una versión de navegador con soporte limitado para CSS.Para obtener la mejor experiencia, le recomendamos que utilice un navegador más actualizado (o desactive el modo de compatibilidad en Internet Explorer).Mientras tanto, para garantizar un soporte continuo, mostramos el sitio sin estilos ni JavaScript.Control deslizante con tres artículos mostrados por diapositiva.Use los botones Anterior y Siguiente para navegar por las diapositivas o los botones del controlador de diapositivas al final para navegar por cada diapositiva.Meng-Yun Chen, Wen-Kai Teng, … Wen-Sheng ShuC.-Elisa Schaum, A. Pandeo, … G. Yvon-DurocherMichaela M. Salcher, Daniel Schaefle, … Rohit GhaiTomeu Viver, Roth E. Conrad, … Ramón Rosselló-MóraPeng Jin, Jiaofeng Wan, … Jianrong XiaDongmei Wang, Xinzi Yu, … Yunxiang MaoLluis Franch-Gras, Christoph Hahn, … África GómezCristina María Osuna-Cruz, Gust Bilke, … Klaas VandepoeleXiaoyuan Feng, Xiao Chu, … Haiwei LuoNature Communications volumen 14, Número de artículo: 10 (2023) Citar este artículoLos ambientes de alta temperatura, acidez y ricos en metales pesados ​​asociados con las aguas termales tienen un gran impacto en los procesos biológicos en las células residentes.Un grupo de eucariotas fotosintéticos, las Cyanidiophyceae (Rhodophyta), han prosperado con éxito en aguas termales y sitios asociados en todo el mundo durante más de mil millones de años.Aquí, analizamos ensamblajes a nivel de cromosomas de tres especies representativas de Cyanidiophyceae para estudiar la adaptación ambiental a nivel genómico.Encontramos que la duplicación de genes subteloméricos de genes funcionales y la pérdida de rasgos eucariotas canónicos jugaron un papel importante en la adaptación ambiental, además de los eventos de transferencia horizontal de genes.Existen respuestas compartidas al estrés ambiental en Cyanidiales y Galdieriales, sin embargo, la mayoría de los genes adaptativos (p. ej., para la desintoxicación de arsénico) evolucionaron de forma independiente en estos linajes.Nuestros resultados subrayan el poder de la selección local para dar forma a los genomas eucariotas que pueden enfrentar tensiones muy diferentes en microhábitats extremos adyacentes.A lo largo de una larga historia evolutiva, las especies se han adaptado a una amplia gama de condiciones extremas y estos entornos siguen albergando una comunidad microbiana biodiversa1,2.En particular, los organismos que habitan en ambientes extremos (es decir, los llamados extremófilos) se enfrentan a importantes tensiones físicas (p. ej., presión atmosférica, radiación solar y temperatura) y geoquímicas (p. ej., desecación, niveles de oxígeno, pH, salinidad y potencial redox) que poner límites estrictos a las funciones metabólicas3.Dadas estas fuertes fuerzas selectivas, las especies han adoptado tres estrategias para superar los desafíos externos del medio ambiente: 1) establecer un sistema novedoso y beneficioso (p. ej., a través de la transferencia horizontal de genes [HGT]), 2) descartar rasgos ancestrales para evitar el desperdicio de energía (p. ej. , reducción del genoma), y 3) modificar el sistema ancestral para que sea más robusto (p. ej., alterando la termoestabilidad de las proteínas)3,4,5,6.Cuando se consideran estos factores, los datos genómicos de los extremófilos tienen el potencial de dilucidar las transiciones evolutivas que resultan de la temperatura, el pH, la salinidad y otras tensiones en comparación con los linajes mesófilos7.La clase de algas rojas, Cyanidiophyceae, se describió una vez (erróneamente) como los microbios eucariotas más primitivos con “características proeucariotas”, que se refiere a rasgos eucariotas tempranos basados ​​en características fisiológicas y morfológicas8.Ahora sabemos con cierta certeza que la extremófila es un rasgo derivado de las Cyanidiophyceae, que comparte un ancestro común con los mesófilos Archaeplastida6,9.Estas algas rojas unicelulares prosperan en una amplia gama de ambientes de alta temperatura (>50 °C), ácidos (~pH 1) y ricos en metales pesados ​​que son letales para la mayoría de los eucariotas, y las cianidiofíceas comprenden casi toda la biomasa eucariota presente. en estas áreas10,11,12,13.Recientemente se han descubierto genes procarióticos exóticos en los genomas nucleares de estas algas, lo que les permite habitar una variedad de hábitats extremos9,14,15.Por ejemplo, el análisis del genoma de Galdieria 074W identificó un gen de ATPasa (trifosfatasas de adenosina) derivado de Archaea que experimentó eventos de duplicación posteriores14.Según estos estudios, las Cyanidiophyceae son excelentes modelos eucariotas (en particular, Cyanidioschyzon, para las que existen herramientas genéticas) para estudiar la relación entre la adaptación ambiental y la evolución del genoma16,17.Varias líneas de evidencia (p. ej., filogenia, rasgos morfológicos, hábitats ecológicos y sistemas de producción de energía) sugieren que las Cyanidiophyceae se dividen en dos órdenes principales, Cyanidiales y Galdieriales (anteriormente Cyanidiaceae y Galdieriaceae)18,19.Los ensamblajes preliminares del genoma están actualmente disponibles para 14 cianidiofíceos: una cepa de Cyanidioschyzon merolae, dos cepas de Cyanidiococcus yangmingshanensis, nueve cepas de Galdieria sulfuraria y dos cepas de Galdieria phlegrea9,14,15,20,21.Los estudios genómicos de Cyanidiophyceae se han limitado en gran medida a Galdieria (11 de 14) y se sabe mucho menos sobre Cyanidiales.Ninguno de los genomas de Galdieriales disponibles está a nivel cromosómico.En consecuencia, se han informado problemas técnicos como modelos genéticos inexactos o incompletos, identificación taxonómica errónea (p. ej., Cyanidioschyzon sp. para la cepa Soos de C. yangmingshanensis) y contaminación del ADN (Nota complementaria 1; Figuras complementarias 1, 2).El desarrollo de ensamblaje basado en lecturas largas y diversos métodos de andamiaje han permitido la generación de genomas de telómero a telómero (T2T)22.Los ensamblajes T2T o casi a nivel de cromosoma brindan muchos conocimientos a escala del genoma, que van desde la evolución estructural (p. ej., duplicación del genoma) hasta la historia de la población (p. ej., introgresión), y permiten el diseño de estudios epigenómicos o locus de rasgos cuantitativos (QTL) análisis23,24,25,26.A pesar de que hay docenas de borradores de genomas disponibles para Cyanidiophyceae, existen importantes limitaciones para su uso, lo que refleja un muestreo de taxones sesgado, una taxonomía poco clara y errores asociados con el ensamblaje del genoma y la predicción de genes, que han dificultado la comprensión de este fascinante linaje.Dadas estas limitaciones, generamos tres conjuntos de genomas a nivel de cromosomas, dos de especies de Cyanidiales y uno de Galdieriales.Nuestros análisis demuestran que los genes relacionados con el estrés ambiental específico (por ejemplo, la desintoxicación de metales pesados) se adquirieron a través de eventos HGT y la resiliencia celular mejorada de la duplicación de genes subteloméricos independientes (STGD) en cada linaje.Presentamos datos que aclaran la evolución del genoma de Cyanidiophyceae y arrojan luz sobre los cambios del genoma específicos del linaje que demuestran la selección a escala de microhábitat.Para investigar la evolución del genoma en Cyanidiophyceae, generamos datos de genoma y transcriptoma de dos especies de Cyanidiales, Cyanidium caldarium 063 E5 (CDCA; en adelante, Cyanidium) y Cyanidiococcus yangmingshanensis 8.1.23 F7 (CCYA; en adelante, Cyanidiococcus), y una especie de Galdieriales, Galdieria sulfuraria 108.79 E11 (GASU; en adelante, Galdieria) (Conjunto de datos complementarios 1).Se identificaron telómeros en estos tres genomas y descubrimos que estas regiones son muy diversas en comparación con las probables repeticiones teloméricas ancestrales (Nota complementaria 2; Figuras complementarias 3, 4; Conjunto de datos complementarios 2)27.Reconstruimos la secuencia de todos, o casi todos, los 20 cromosomas T2T de Cyanidium y Cyanidiococcus, que tienen tamaños de genoma haploide de 12,0 Mbp y 8,8 Mbp, respectivamente (Tabla 1; Conjunto de datos complementarios 2).Aunque no generamos datos cromosómicos T2T de Galdieria, el genoma formó un ensamblaje de 14,5 Mbp con un nivel de pseudocromosoma de 76 andamios (58 andamios T2T, 16 andamios de telómero de un solo extremo, dos andamios sin telómeros, consulte la Nota complementaria 3; Figura complementaria 5; Conjunto de datos complementario 3).Según la identificación de repetición telomérica, Galdieria parece tener más cromosomas (al menos 66) que los 57 cromosomas informados en un estudio de electroforesis en gel de campo pulsado (PFGE)28.La predicción de genes utilizando modelos ab initio con curación manual identificó 4870 genes codificadores de proteínas (CDS) en Cyanidium y 4832 CDS en Cyanidiococcus, ambos pobres en intrones spliceosomales (<50 intrones), mientras que el genoma de Galdieria contenía 7020 CDS con un intrón rico estructura del gen (>10 K intrones).Utilizando secuencias de codificación de proteínas, el resultado BUSCO (es decir, inventario de genes eucarióticos conservados) para Cyanidium fue del 94,7 % (C: 87,8 %, F: 6,9 %), para Cyanidiococcus fue del 96,7 % (C: 92,4 %, F: 4,3 %) , y para Galdieria fue de 95,7% (C: 94,0%, F: 1,7%).Estos datos demuestran la naturaleza completa de estos genomas en comparación con una puntuación BUSCO del 96,7 % (C: 93,4 %, F: 3,3 %) para el genoma T2T Cyanidioschyzon 10D.Con base en propiedades como la estructura del gen (p. ej., número de intrones y genes) y las características cromosómicas (p. ej., número de cromosomas), los genomas de Cyanidiales y Galdieriales muestran una gran divergencia.Por ejemplo, los dos Galdieriales, incluidos G. sulfuraria 108.79 E11 y G. sulfuraria MtSh disponible públicamente, contienen > 3 veces más cromosomas (al menos 66 según las comparaciones de genomas y la cantidad de andamios que contienen telómeros, consulte la Fig. 5; Conjunto de datos complementario 3) que los tres Cyanidiales, que contienen 20 cromosomas.Los tamaños promedio de los cromosomas oscilan entre 439,4 y 827,3 kpb en las tres especies de Cyanidiales, mientras que eran unas 3 veces más pequeños (190,9 kpb) para G. sulfuraria 108,79 E11.Para determinar si los genomas de Galdieria muestran conservación estructural con los de Cyanidiales, comparamos la sintenia de genes cromosómicos.En comparación con las tres especies de Cyanidiales, 5–11 de 65 (excluyendo 11 andamios cromosómicos incompletos) bloques de sintenia de genes de los cromosomas de Galdieria coincidían parcialmente con los cromosomas de Cyanidiales, lo que demuestra que el orden de los genes no está fuertemente conservado entre Cyanidiales y Galdieriales (Fig. 1a; Figura complementaria 6).Una comparación de la sintenía génica entre cromosomas de especies de cianidiofíceos.Solo los cromosomas con sintenía genética conservada con Cyanidiales se muestran para Galdieriales.B Las características genómicas y subteloméricas de Cyanidiophyceae se comparan y resumen mediante diagramas de barras con barras de error estándar.Los eventos de duplicación de genes subteloméricos (STGD) son más frecuentes en Galdieriales que en Cyanidiales.Se utilizaron diagramas de barras con barras de error estándar para representar los valores medios de cada característica.Para analizar los genomas de Cyanidiales, se comparó la síntesis de genes de los dos nuevos genomas con el genoma de referencia de C. merolae 10D29.Las tres especies de Cyanidiales comparten una gran cantidad de bloques sinténicos (86,0% de genes colineales compartidos) con docenas de eventos de recombinación cromosómica, en particular, entre Cyanidium y Cyanidioschyzon (Fig. 1A).Nueve cromosomas se conservaron por completo entre Cyanidioschyzon y Cyanidiococcus, mientras que los 11 cromosomas restantes mostraron divisiones cromosómicas, fusiones, inversiones y reubicaciones.Hubo una pequeña diferencia en el contenido de genes entre Cyanidiococcus y Cyanidioschyzon (CCYA: 4832 CDS; CZME: 4803 CDS), aunque el genoma de Cyanidioschyzon es 1,38 veces más grande que en Cyanidiococcus (CCYA: 12,0 Mbp; CZME: 16,5 Mbp) (Tabla 1 ).Cyanidioschyzon tiene menos intrones (CCYA: 36 intrones, CZME: 27 intrones), por lo tanto, la diferencia de tamaño del genoma no puede explicarse por la inserción de intrones en Cyanidioschyzon (Tabla 1).Utilizando un enfoque estadístico (prueba t de Student: valor p <0,05), descubrimos que la región intergénica promedio de las tres especies de Cyanidiales (CCYA: 929,7 pb, CZME: 1889,8 pb, CDCA: 319,7 pb) es significativamente diferente entre ellas .El tamaño de las regiones intergénicas entre especies hermanas aumentó debido a la expansión repetida en Cyanidioschyzon (CZME: 2,09 Mbp [12,7 % del genoma]; CCYA: 71,5 kbp [0,59 % del genoma]) (Figuras complementarias 7, 8b; Conjunto de datos complementarios 4).Los cromosomas de dos cepas de Cyanidiococcus están altamente conservados, con solo unas pocas excepciones que incluyen una sola inversión en el cromosoma más grande (cromosoma CCYA01 del genoma de la cepa 8.1.23 F7) (Fig. 1 complementaria).De manera similar, existen algunos eventos de recombinación cromosómica entre las cepas de Galdieria sulfuraria (Fig. 5 complementaria).Sin embargo, los cromosomas en las dos cepas de Galdieria son más divergentes (compartiendo un 71,7 % de colinealidad génica) que entre los tres géneros Cyanidiales (86,0 %), debido a andamios no coincidentes (MtSh_40, 42 y 77) en el genoma de MtSh.Se compararon los andamios que contenían telómeros para determinar si había regiones conservadas entre los cromosomas en cada especie (Fig. 8 complementaria).Encontramos regiones de 20 a 30 kpb cerca de las repeticiones teloméricas, conocidas como regiones subteloméricas próximas a los telómeros (en adelante, subtelómeros), que se conservan en las comparaciones cromosómicas intraespecíficas con una variación menor en las inserciones o eliminaciones de genes (dos regiones sombreadas al final de los cromosomas en Complementario). figura 8).Aunque la estructura de las regiones subteloméricas era diferente entre Cyanidiales y Galdieriales, identificamos algunas características comunes (ver 'Características subteloméricas' en la Fig. 1B; más detalles en Conjuntos de datos complementarios 5, 6).Se identificaron un total de 133 regiones subteloméricas de 76 andamios de Galdieria 108.79 E11 y 40 regiones subteloméricas de cada genoma de Cyanidiales.No solo el número de subtelómeros fue mayor en Galdieria, sino que su tamaño acumulado fue de 2 a 4 veces mayor que en otras especies de Cyanidiales (Fig. 1B).En consecuencia, los genes ubicados en las regiones subteloméricas mostraron diferencias significativas: 22–81 genes en las tres especies de Cyanidiales y 623 genes en Galdieria 108.79 E11.La expansión de la región subtelomérica en términos de tamaño y número de genes codificados proporciona evidencia de duplicaciones de genes que comprenden una mayor proporción del inventario de genes en estas regiones en Galdieria (8,87%) que en las especies de Cyanidiales (0,46–1,66%) (Fig. .1B).Este resultado apoya la idea de que la duplicación de genes subteloméricos mediada por fragmentación cromosómica resultó en un mayor número de genes duplicados en Galdieriales.Después de la identificación de las regiones subteloméricas en cada especie, las comparaciones entre especies revelaron que las regiones subteloméricas evolucionaron de manera específica para cada especie.Excepto por géneros estrechamente relacionados filogenéticamente, como Cyanidioschyzon y Cyanidiococcus, los subtelómeros no pudieron alinearse entre las especies de cianidiofíceos (es decir, Cyanidium frente a Galdieria), lo que implica una falta de homología de secuencia.Además de las duplicaciones subteloméricas, las áreas de duplicación no subteloméricas (regiones de color amarillo en la Fig. 8d complementaria) se encontraron solo en los cromosomas de Galdieriales.Por lo tanto, la duplicación de regiones sinténicas en regiones subteloméricas puede haber aumentado el número de genes en Galdieriales.Dado el hallazgo de regiones subteloméricas conservadas entre los cromosomas dentro de una especie, es evidente que los genes de estas regiones se propagan a las regiones subteloméricas de otros cromosomas.Esta característica se observó en muchos cromosomas, y nos referimos a estos como STGD (flecha de bloque turquesa y roja en la Fig. 8 complementaria).Los STGD en Cyanidiales y Galdieriales son claramente diferentes, tanto en número, Galdieriales tiene más STGD que Cyanidiales (Fig. 2A; Galdieriales: 607 genes, Cyanidiales: 19–88 genes) y la proporción fraccional del inventario total de genes (Galdieriales, 8,87 %). cianidiales, 0,46-1,66 %) (Fig. 1B; consulte los detalles en los conjuntos de datos complementarios 5-7).Identificamos 228 ortogrupos de todas las familias Cyanidiales y Galdieriales STGD.Sin embargo, la mayoría de los STGD no se comparten entre estos dos linajes (Fig. 2A; Conjunto de datos complementario 7).Se encontraron STGD de proteína de unión a GTP tanto en Galdieria como en Cyanidiococcus, aunque parecen haberse duplicado de forma independiente en cada linaje (Fig. 9 complementaria) después de la divergencia.Excepto por un solo ortogrupo que contiene genes para los dominios kelch, trefoil y hedgehog (ver detalles a continuación), ninguno de los eventos de duplicación de genes subteloméricos comúnmente compartidos está presente en los tres genomas de T2T Cyanidiales.Este resultado indica que los genes duplicados subteloméricos en algunos cromosomas son distintos de los de otros cromosomas en el último ancestro común de Cyanidiales, seguido de una herencia diferencial de genes duplicados subteloméricos en los dos linajes de Cyanidiales, o que los STGD ocurrieron después de la divergencia de este orden.Se calculó la relación STGD para determinar su impacto en los eventos recientes de duplicación de genes (Fig. 10 complementaria).Los STGD representaron del 28,9 al 31,9 % de las duplicaciones de genes recientes tanto en Cyanidiales como en Galdieriales, y la prueba exacta de Fisher (valor de p 0,05) apoyó la correlación entre la duplicación de genes y la región subtelomérica.Como resultado, las duplicaciones genéticas recientes de especies de Cyanidiophyceae se han visto significativamente influenciadas por eventos de STGD.A El diagrama de Venn del ortogrupo STGD de cuatro especies de cianidiofíceas.Se indicó el número de ortogrupos, junto con el número de genes en el ortogrupo STGD indicado entre paréntesis.B Números de copias de la familia de genes duplicados subteloméricos Cyanidiales en todas las especies de algas rojas.Se contaron todos los genes duplicados, incluidos los genes no STGD.El número junto a los taxones se refiere al número de especies o cepas.Meso.: alga roja mesófila.C Caracterización de STGD y STGD destacados en los cromosomas de Cyanidium caldarium 063 E5;arsM (metiltransferasa de arsénico), merA (reductasa de mercurio) y dominio Kelch & Trefoil (K+T) que contienen genes codificadores de proteínas.D Alineación de proteínas y relación filogenética de los genes que contienen el dominio K+T en Cyanidium.La alineación incluía anotaciones para dominios identificados (p. ej., kelch, trébol) y péptidos especializados (p. ej., péptido señal).Las similitudes e identidades de la proteína E en las proteínas que contienen el dominio Cyanidium K+T se visualizaron utilizando un gráfico de barras.Excluyendo la comparación con un gen no subtelomérico ('CDCA10G3079'), todos los genes están altamente conservados con el 80% de las identidades de proteínas anteriores.Se utilizaron diagramas de caja y bigotes, que resaltan los percentiles 25 a 75 de los datos y dibujan una línea gruesa a través del valor medio, para representar los rangos de datos (n = 55).En niveles taxonómicos más bajos, hay más genes subteloméricos compartidos.El tamaño promedio de las regiones subteloméricas en los genomas de Cyanidiales fue de alrededor de 6,7 a 11,8 kbp (Fig. 1B), pero se encontró que algunas regiones subteloméricas tenían un tamaño de hasta 44 kbp (p. ej., el cromosoma Cyanidiococcus CCYA08).A excepción de las proteínas no identificadas con funciones ambiguas, se descubrieron 28 tipos diferentes de genes duplicados subteloméricos en Cyanidiales (Fig. 2B, C; Fig. 11 complementaria; Conjuntos de datos complementarios 5, 7), pero estos no eran idénticos a los genes duplicados subteloméricos en Galdieriales.Los STGD más frecuentes en Cyanidiales fueron un dominio kelch (K; identificado como galactosa oxidasa) fusionado con un dominio de trébol (T; identificado como factor de trébol en Cyanidioschyzon) o un dominio de pista (H; identificado como proteínas hedgehog en Cyanidioschyzon) conectado por un péptido conservado rico en treonina (Thr)/prolina (Pro)/alanina (Ala) (36,1% de Thr, 18,6% de Pro, 12,6% de Ala).Alrededor de 12 a 24 copias de los genes que codifican el dominio K, T, H están presentes en las regiones subteloméricas de las especies de Cyanidiales (Fig. 2D).Cada especie de Cyanidiales tiene diferentes combinaciones de dominios K, T y H (p. ej., K, T, H, K+T, K+H) y dominios duplicados únicos en las regiones subteloméricas (Fig. 2C).En el genoma de Cyanidium, la mayoría de los genes K, T y H muestran una baja variación (>80% de la identidad de la proteína), pero un gen que contiene solo el dominio del trébol (p. ej., CDCA10G3079) que no estaba ubicado en la región subtelomérica, tiene menor identidad proteica (50-60%) con otros homólogos (Fig. 2E).Los genes fusionados con el dominio de insinuación de Kelch (K+H; identificados como proteínas hedgehog en Cyanidioschyzon) comprenden tres copias en Cyanidiococcus y 11 copias en Cyanidioschyzon, mientras que los genes fusionados con K+H no se identificaron en Cyanidium.Debido a que la función del dominio kelch es muy diversa: es decir, comunicación/interacción extracelular, morfología celular, expresión génica, unión a actina y post-infección del virus30, no es posible asignar funciones específicas a los dominios kelch en Cyanidiales.Otra característica interesante en este orden es un péptido conector que conecta dos dominios principales formados por repeticiones ricas en treonina/prolina/alanina (hasta 365 aminoácidos en Cyanidiococcus).Además, se observó una variación de tamaño de las repeticiones tripeptídicas (secuencias espaciadoras, péptidos enlazadores) entre las proteínas duplicadas subteloméricas, y estos péptidos enlazadores pueden promover la divergencia de las funciones de las proteínas31,32.Sin embargo, actualmente no podemos determinar los beneficios selectivos de las variantes K, T, H derivadas de las STGD.Cyanidioschyzon y Cyanidiococcus, dos especies estrechamente relacionadas, comparten la mayoría de las STGD y la conservación de genes duplicados, que no se observaron en los cromosomas de Cyanidium.Por ejemplo, se descubrieron bloques de sintenia que codifican cinco genes que codifican proteínas (PMT, RPN13, permeasa de hierro, RfbB, RfbD) dentro de regiones subteloméricas en cuatro cromosomas de Cyanidioschyzon (CZME10, 12, 14, 17) y dos cromosomas de Cyanidiococcus (CCYA08, 15) con algunas variaciones menores (Fig. 11 complementaria).Estudiamos la presión evolutiva sobre los genes subteloméricos conservados por Cyanidiales, que se sugirieron como un objetivo para la evolución adaptativa rápida33.Aunque las proporciones Ka/Ks de algunos pares no pasaron la prueba exacta de Fisher (7 de 21 pares; valor p≤0.05), debido a la pequeña cantidad de sustituciones de nucleótidos (3 a 8 cambios de 1452 a 1476 pb) a partir de duplicaciones subteloméricas, algunos pares de genes entre especies muestran más evidencia de selección purificadora que los pares de genes duplicados subteloméricos bajo selección relajada o positiva (promedio Ka/Ks de 11 pares merA entre especies: 0,10, promedio Ka/Ks de 10 pares merA duplicados: 5,60; Conjunto de datos complementario 8), según la relación Ka / Ks de los genes Cyanidiales.También pudimos observar que las modificaciones de la histona H3K27me3 estaban muy enriquecidas en las regiones (sub)teloméricas al volver a analizar los datos de ChIP-seq de un estudio anterior (Fig. 12 complementaria)33.Las modificaciones de H3K27me3 pueden desempeñar un papel en la regulación de la activación de genes.Al investigar las regiones subteloméricas de los genomas cianidiofíceos, incluidos los datos publicados29, descubrimos algunos genes esenciales en estas regiones que están asociados con la adaptación ambiental en los extremófilos.La mayoría de los genes ubicados en los subtelómeros en Galdieria están compuestos de proteínas no anotadas (hipotéticos) y genes relacionados con elementos transponibles, como retroelementos y ADN polimerasa dirigida por ARN (del elemento móvil jockey).Sin embargo, también identificamos genes relacionados con la adaptación ambiental.Se encontró que las ATPasas putativas derivadas de arqueas estaban altamente duplicadas en las regiones subteloméricas de Galdieria;estos genes están ligados a hábitats extremos14.La existencia de ATPasas derivadas de arqueas altamente duplicadas sugiere que la función de este gen se mejoró a través de duplicaciones subteloméricas posteriores a la HGT (Fig. 8b complementaria).En comparación con otros genes subteloméricos, varios otros genes putativos relacionados con el hábitat (p. ej., superfamilia de facilitadores principales, proteína de resistencia a múltiples fármacos, proteína de resistencia al aluminio) se duplicaron en las regiones subteloméricas de los cromosomas de Galdieria (623/7021 [8,87 %] genes en 14,5 Mbp de Galdieria 108.79 Genomas E11; consulte el Conjunto de datos complementario 6).Aunque se han informado algunos casos de recombinación entre regiones subteloméricas de otros linajes eucariotas34,35, la expansión de genes en Cyanidiophyceae es fundamental debido a su genoma muy reducido en comparación con otras algas o eucariotas de vida libre36.Por lo tanto, los STGD pueden proporcionar una estrategia para amplificar genes adaptativos relacionados con la extremofilia.Para comprender la trayectoria de la evolución del genoma de Cyanidiophyceae, se eligieron taxones representativos de los principales clados de Archaeplastida para el análisis de la familia de genes ortólogos (OGF), por lo que consideramos tanto la calidad del genoma como la importancia evolutiva (consulte el Conjunto de datos complementario 9).Se identificaron un total de 32.467 OGF con 67.066 singletons de ca.Secuencias de proteínas de 380 K de 26 especies representativas.Nos enfocamos en la ganancia y pérdida de genes específicos del linaje utilizando la parsimonia de Dollo37.A pesar de los eventos de ganancia de genes (450 OGF), la mayoría de las familias de genes muestran una pérdida masiva (1627 OGF) durante la divergencia de las algas rojas (rama 'a' en la Fig. 3) de su grupo hermano no fotosintético, Rhodelphis38.Excluyendo los genes no identificados de los grupos de genes ortólogos (COG), la principal categoría funcional de la ganancia de genes fue de 'O: modificación postraduccional, recambio de proteínas, chaperonas', que contiene 31 familias de genes, pero se detectaron otros COG tanto como los principales emparejados. COG (por ejemplo, 22 OGF de 'T: transcripción', 24 OGF de 'U: tráfico intercelular, secreción y transporte vesicular') (Fig. 13 complementaria).La pérdida masiva de genes en las algas rojas ancestrales se relacionó principalmente con los "mecanismos de transducción de señales T:" (229 OGF) y este evento causó flagelos (p. ej., genes IFT-A e IFT-B) y degeneración del cuerpo basal, pérdida de glicosil-fosfatidilinositol. (GPI) biosíntesis de anclaje y autofagia36.Se utilizó un enfoque de parsimonia para estimar los patrones de ganancia y pérdida de las familias de genes ortólogos, en base a los 36 taxones representativos utilizados en este estudio.Se produjeron dos eventos importantes de reducción del genoma (se perdieron más de 1 K familias de genes) en el linaje cianidiofíceo.La mayoría de las ganancias y pérdidas de genes (p. ej., HGT) ocurrieron de forma independiente durante la diversificación de Cyanidiales y Galdieriales.a: Divergencia de algas rojas, b: Divergencia de Cyanidiophyceae, c: Divergencia de Cyanidiales, d: Divergencia de Galdieriales.Después del primer evento de pérdida masiva de genes en el ancestro de algas rojas, el segundo evento de pérdida (1282 OGF perdidos) ocurrió en el ancestro de Cyanidiophyceae (rama 'b' en la Fig. 3).Estas pérdidas afectaron principalmente a 'O: modificación postraduccional, recambio de proteínas, chaperonas' (pérdida de la rama 'b' en la Fig. 13 complementaria).Uno de los eventos clave en la evolución de Cyanidiophyceae fue la pérdida de la endonucleasa 1 (DCL1) y ARGONAUTE 1 (AGO1) de la RNasa III similar a Dicer, que son componentes esenciales de la vía de procesamiento de microARN (miARN) y el silenciamiento génico mediado por miARN, respectivamente39, 40En contraste con las pérdidas de genes en Cyanidiophyceae, el antepasado de este linaje ganó solo una pequeña cantidad de familias de genes (66 OGF).Sin embargo, se encontró que las principales ganancias de genes ocurrieron de forma independiente durante la diversificación de Cyanidiales (621 OGF) y Galdieriales (494 OGF) junto con pérdidas de genes independientes (−911, −507, respectivamente) (ver rama 'c' y 'd' en la figura 3).Estos eventos independientes de ganancia/pérdida de genes dieron como resultado diferencias en el número de genes (ca. 1,0–2,5 K genes) entre los dos linajes.Por ejemplo, la reducción de la maquinaria spliceosomal en Cyanidiales provocó (o fue impulsada por) la pérdida de intrones en los genomas de Cyanidiales (p. ej., 36 intrones en CCYA 8.1.23 F7, 46 intrones en CDCA 063 E5, 27 intrones en CZME 10D) (Tabla 1 )41, mientras que Galdieriales conservó en gran medida el spliceosoma, lo que resultó en genes ricos en intrones (>10 K intrones).La adquisición de genes de ATPasa (adenosina trifosfatasas) de arqueas fue uno de los principales eventos en la evolución de Galdieriales (rama 'd' en la Fig. 3), lo que puede reflejar una adaptación a las fluctuaciones de temperatura14.Además, estudios previos del genoma de las cianidiofíceas han demostrado que las funciones de la mayoría de las HGT (96 genes) en las cianidiofíceas (particularmente Galdieria spp.) están relacionadas con adaptaciones poliextremófilas (p. ej., resistencia/desintoxicación a metales y xenobióticos, reducción de oxidantes celulares, carbono y aminoácidos). metabolismo ácido, tolerancia osmótica y salina)9,14,15.En consecuencia, muchas líneas de evidencia demuestran una correlación funcional entre las HGT y la adaptación a ambientes extremos.Las características genómicas altamente divergentes entre las especies de Galdieriales y Cyanidiales probablemente también dieron como resultado diferencias fenotípicas (p. ej., tamaño, forma y características de los orgánulos) y la adaptación local a los microhábitats19.Galdieriales ocupa una variedad más diversa de nichos en ambientes extremos (p. ej., sitios de drenaje de minas, ambientes endolíticos) que las especies de Cyanidiales, cuyos hábitats (p. ej., zanjas y arroyos cerca de fuentes termales) pueden ser más ecológicamente estables13,42.Por lo tanto, los linajes de Cyanidiophyceae se han extendido a diferentes microhábitats extremos que han dado lugar a patrones divergentes de evolución del genoma, incluso a nivel de especie, donde variaciones menores presumiblemente también reflejan el nicho ocupado.El patrón de STGD es específico del linaje.Por ejemplo, algunos genes subteloméricos duplicados en Cyanidium están asociados con la adaptación ambiental, que está relacionada con la resistencia a los metales pesados.Las especies de cianidiofíceos prosperan en hábitats termoácidos (p. ej., el Parque Nacional de Yellowstone) con concentraciones altas de arsénico (As: ~3,57 mg/L)43 y mercurio (Hg: ~710 μg/L)44.La reductasa mercúrica (merA) es una enzima central en la desintoxicación de mercurio (mer) que cataliza la reducción de Hg(II) a Hg(0) volátil menos tóxico (es decir, reactivo) (Fig. 4A)45.En contraste con el operón mer en Bacteria, que incluye proteínas accesorias adicionales, el sistema mer en Archaea se basa únicamente en un gen merA46.La filogenia MerA ampliamente muestreada muestra que el gen merA se originó en una bacteria termófila después de la divergencia de Archaea y Bacteria, y posteriormente fue adquirido en Archaea a través de HGT46.Los genes MerA se han identificado en todos los genomas cianidiofíceos, pero no en las algas rojas mesófilas ni en otros Archaeplastida.La evidencia filogenética sugiere que el gen Cyanidiophyceae merA se derivó de bacterias a través de HGT (Fig. 4B).Además, Galdieriales y Cyanidiales muestran parafilia en la filogenia del gen merA, lo que implica que estos dos linajes pueden haber adquirido el gen merA a través de eventos HGT independientes (Fig. 4B).Curiosamente, los genes merA en Cyanidium se duplicaron dando como resultado cinco copias, todos los cuales genes se encuentran en regiones subteloméricas.Esto difiere de otras especies de Cyanidiales que contienen una sola copia del gen merA en una región no subtelomérica.Este resultado sugiere que los genes merA se amplificaron mediante duplicación subtelomérica en Cyanidium.Debido a que no había genes relacionados con el operón mer en los genomas (p. ej., merR: gen regulador transcripcional dependiente de mercurio, merB: gen de liasa organomercurial, merT: gen transportador de mercurio de membrana), que normalmente se encuentran como proteínas accesorias en otros eucariotas y bacterias. y se requieren para la desintoxicación de mercurio47, el gen merA puede actuar solo en este proceso en Cyanidiophyceae.Es probable que el Hg(0) se excrete en estas algas a través de un sistema de transporte ancestral (p. ej., proteína de resistencia a múltiples fármacos [familia G del transportador ABC])48 o, alternativamente, a través de la difusión (Fig. 4B).El texto resaltado (turquesa) indica duplicaciones de genes subteloméricos (STGD).Diagrama esquemático de la ruta de desintoxicación mercúrica modificada basada en estudios de Rojas y Boyd45,115.Solo se detectó la enzima central (es decir, merA) en los genomas de cianidiofíceos.MerA: reductasa mercúrica, MerB: liasa organomercurial, MerE: proteína de membrana que probablemente actúa como un amplio transportador de mercurio, MerG: proteína periplásmica implicada en la permeabilidad celular al fenilmercurio, MerP: proteína transportadora de mercurio periplásmica, MerT: proteína transportadora de mercurio de membrana.B Filogenia de máxima verosimilitud del gen merA, con el alineamiento de la secuencia de la proteína.Según el árbol inferido, los genes merA fueron adquiridos de forma independiente por Cyanidiales y Galdieriales.Los genes merA duplicados se ubicaron en los extremos subteloméricos de cinco cromosomas de Cyanidium caldarium.Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de Nature Portfolio vinculado a este artículo.proc.Academia Nacional.cienciaañoRev. Biophys.Biorrecursos.TecnologíaCiencia de las proteínasNat.comúnTendencias Genet.críticoRev. Microbiol.actualBiol.Bot.Z h.EUR.mol.Ecol.Semin.Desarrollo celularBiol.Biol.Genoma Biol.actualBiol.Nat.Ecol.Evol.Nat.Gineta.Genoma Biol.Evol.FEMS Microbiol.Letón.BMC Biol.Frente.ciencia de las plantasTendencias Genet.sist.Biol.actualBiol.12, 1484–1495 (2002).Nat.proc.Academia Nacional.cienciaBiol.Geochim.Cosmoquim.Acta.aplicaciónReinar.Microbiol.Frente.Microbiol.Reinar.Microbiol.J. Bacteriol.Más uno.et al.cienciamol.Filógeno.Evol.proc.Academia Nacional.cienciaaplicaciónMicrobiol.Biotecnología.proc.Academia Nacional.cienciamol.Biol.Evol.Célula vegetal.Nat.Rev. Genet.Tendencias Ecol.Evol.Lee, J. et al.mol.Biol.Evol.J. Mol.Evol.Frente.Desarrollo celularBiol.proc.R. Soc.B-Biol.cienciaGenoma Res.Tendencias Ecol.Evol.Nat.Rev. Genet.Bolger, AM, Lohse, M. y Usadel, B. 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